John Dall được sinh ra với tên John Dall Thompson vào ngày 26 tháng 5 năm 1920, con trai út của ông Charles Jenner Thompson và bà Henry (tên gốc là Worthington) Thompson. Ông đã trình diễn lần đầu tiên trên sân khấu Broadway trong vở hài kịch "Dear Ruth" của Norman Krasna, do Moss Hart đạo diễn, vào năm 1944. Buổi biểu diễn đã thành công, kéo dài hơn một năm và nửa và có tới 680 lần trình diễn. Sau đó, ông tiếp tục xuất hiện trên sân khấu Broadway trong vở kịch "Red Gloves" của Jean-Paul Sartre vào năm 1948. Vở kịch này chỉ diễn ra 113 lần trình diễn. Vai diễn cuối cùng của Dall trên Broadway là trong sự trở lại của vở "The Heiress" vào năm 1950, nhưng vở kịch này không thành công và chỉ diễn ra 16 lần trình diễn. Ông đảm nhận vai Morris Townsend, một người đàn ông trẻ tuổi và ham tài sản, vai diễn mà sau này được Montgomery Clift ghi dấu ấn mạnh mẽ trong phiên bản điện ảnh của William Wyler vào năm 1949.
Dall đã nhận được đề cử hạng mục Nam diễn viên phụ xuất sắc nhất tại giải Oscar cho bộ phim đầu tay của ông là "The Corn Is Green" (1945). Ông đạt đỉnh cao của sự nghiệp điện ảnh vào năm 1948, khi đóng vai một trong hai học sinh được hình thành dựa trên vụ giết người gây kinh hoàng của Leopold và Loeb trong bộ phim "Rope" của Alfred Hitchcock. Thật không may cho Dall, "Rope" không thành công. Vai diễn khác nổi tiếng của ông là một người nghiện súng trong bộ phim noir "Gun Crazy" (1950) (ban đầu được phát hành với tên "Deadly is the Female"), một vai diễn đã đưa ông vào danh sách các diễn viên nổi tiếng của dòng phim noir. Đáng tiếc, "Gun Crazy" cũng không thành công như "Rope". Vào năm 1960, ông chỉ xuất hiện trong một bộ phim nổi tiếng khác là "Spartacus" của Stanley Kubrick-Kirk Douglas, bộ phim này cũng được viết kịch bản bởi Dalton Trumbo, giống như "Gun Crazy".
Dall, người bắt đầu sự nghiệp với những triển vọng rực rỡ vào những năm 1940, nhận được đề cử Oscar cho bộ phim đầu tiên, nhưng không bao giờ đạt được sự nổi bật. Ông chỉ xuất hiện trong tám bộ phim từ năm 1945 đến năm 1961, nhưng lại có nhiều vai diễn trên truyền hình. Ông qua đời vào năm 1971, ở tuổi 50, do một cơn đau tim do viêm mô cơ tim nền tảng, theo giấy chứng tử của mình.
Nhớ nhất là Brandon, người tự tin và hấp dẫn hơn trong cặp giết chết học sinh trường tư của Alfred Hitchcock trong bộ phim Rope (1948).
Trong khi một số nguồn báo cho biết ông đã chết vì bị thủng phổi, chứng chỉ tử vong của ông cho biết nguyên nhân tử vong là do suy tim và viêm màng ngoại tim cấp tính.
Người bạn lâu năm của Clement Brace.
Ông nội họ trên phía cha là người phát minh ra một số máy mới được sử dụng trên Kênh đào Panama.
